PGPR na agricultura: uma abordagem sustentável

As crescentes preocupações ambientais estão potencialmente reduzindo a capacidade de produção global dos sistemas agrícolas. A mudança climática é o problema mais significativo que o mundo enfrenta atualmente. Para atender à demanda global de alimentos, a produção de alimentos deve ser duplicada até 2050; a superexploração de terras aráveis ??usando técnicas insustentáveis ??pode resolver os problemas de demanda de alimentos, mas têm efeitos ambientais negativos. Os atuais sistemas de produção agrícola são uma das principais razões para a mudança do clima global por meio da diminuição da biodiversidade, da degradação física e química do solo e da poluição da água. A aplicação excessiva de fertilizantes e pesticidas contribui para as mudanças climáticas por meio das emissões de gases de efeito estufa (GEE) e de deposições tóxicas no solo. Neste momento crucial, há uma necessidade premente de transição para práticas de produção agrícola mais sustentáveis, aquelas que se concentram mais na promoção de mecanismos sustentáveis, que permitem que as safras cresçam bem em ambientes com recursos limitados e ambientalmente desafiadores, e também desenvolvam safras com maior eficiência no uso de recursos que tenham rendimentos sustentáveis ??ideais em uma ampla gama de condições ambientais. O fitomicrobioma é considerado uma das melhores estratégias; uma alternativa melhor para a agricultura sustentável e uma solução viável para enfrentar o duplo desafio de segurança alimentar global e estabilidade ambiental. O uso do fitomicrobioma, devido aos seus mecanismos sustentáveis ??e ecologicamente corretos de promoção do crescimento vegetal, está se tornando mais difundido na indústria agrícola. Portanto, nesta revisão, enfatizamos a contribuição de membros fitomicrobiomas benéficos, particularmente rizobactérias promotoras de crescimento de plantas (PGPR), como estratégia de melhoria sustentável do crescimento e da produção das plantas em face das mudanças climáticas. Além disso, os papéis dos micróbios que vivem no solo na melhora do estresse, fornecimento de nutrientes (fixação de nitrogênio, solubilização de fósforo) e produção de fitohormônios, juntamente com os fatores que podem potencialmente afetar sua eficiência, foram amplamente discutidos. Por fim, são discutidas as limitações à expansão e ao uso de técnicas de base biológica, por exemplo, a perspectiva dos produtores de safras, a competição microbiana indígena e a aprovação regulatória. Esta revisão foca amplamente na importância e necessidade de abordagens sustentáveis ??e ambientalmente corretas, como técnicas de base biológica / PGPR em nossos sistemas agrícolas, especialmente no contexto das atuais condições de mudança do clima, que quase certamente piorarão em um futuro próximo.

Introdução

Para alimentar uma população mundial em crescimento dramático, a produção agrícola deve aumentar em 50% para sustentar cerca de 9 bilhões de pessoas até 2050 ( Alexandratos e Bruinsma, 2012 ). No entanto, à medida que a intensificação da produção de alimentos aumenta, a aplicação excessiva de fertilizantes químicos ( Canfield et al., 2010 ) e a exploração de terras aráveis ??( Pastor et al., 2019 ) contribuem ainda mais para as emissões de gases de efeito estufa (GEE) ( Smith et al., 2013 ) e mudanças climáticas ( Richardson et al., 2012 ). A resposta da produção agrícola às mudanças climáticas, deixando de lado qualquer compensação possível devido ao aumento dos níveis de CO 2 , é de 17% ( Nelson et al., 2014) Além de reduzir a produtividade das lavouras, as mudanças climáticas também estão resultando em preços mais altos dos produtos agrícolas, aumentando o risco de insegurança alimentar para 77 milhões de pessoas até 2050 ( Janssens et al., 2020 ). A mudança climática causou perdas de rendimento significativas para as principais safras de cereais com cerca de 3,8 e 5,5% de reduções de rendimento para milho e trigo, respectivamente ( Lobell et al., 2011 ; Lipper et al., 2014) A mudança climática está aumentando e, com ela, aumentos significativos na temperatura global e a ocorrência de outros estresses abióticos que estão afetando adversamente a produtividade das lavouras. Em tal situação, práticas sustentáveis ??e a aplicação de tecnologias ambientalmente corretas podem ajudar a quebrar esse ciclo de feedforward, melhorando a eficiência do uso de recursos e aumentando o rendimento sob uma gama de condições ambientais mais extremas ( Pareek et al., 2020 ), com o objetivo de melhorar produção de alimentos saudáveis ??enquanto reduz insumos insustentáveis, controlando assim as condições climáticas extremas, e para melhorar a saúde do solo sequestrando o carbono do solo, mantendo a matéria orgânica do solo e os nutrientes inorgânicos ( Drost et al., 2020) Algumas plantas podem crescer razoavelmente bem em condições de crescimento mais extremas, pois desenvolveram a plasticidade para lidar com essas variações. No entanto, a produtividade da maioria das plantas agrícolas diminuirá, pois as pressões ambientais mais extremas excederão sua capacidade de responder ao estresse. A rizosfera, o rizoplano e a endosfera, o solo próximo às raízes, as superfícies das raízes e os espaços entre as células vegetais, respectivamente, são as áreas influenciadas pelas plantas com a maior diversidade microbiana ( Reinhold-Hurek et al., 2015 ); afeta o crescimento da planta e a produtividade da cultura e tem efeitos vitais no sequestro de carbono e na capacidade de fitorremediação ( Ojuederie e Babalola, 2017 ; Berlanas et al., 2019) É importante ressaltar que em todo o ecossistema, a composição da comunidade bacteriana está significativamente correlacionada com as propriedades do solo; isso é importante porque a abundância microbiana pode mediar a emissão de GEE ( Ho et al., 2017 ). Além disso, os micróbios que vivem na rizosfera contribuem para um ciclo eficiente do carbono entre o solo e a atmosfera e podem reduzir a perda de carbono do solo por meio de sua atividade metabólica ( Bardgett et al., 2008 ). Plantas hospedeiras e propriedades do solo, entre outras condições ambientais, têm influências substanciais na diversidade e abundância microbiana da rizosfera ( Qiao et al., 2017) É importante ressaltar que foi relatado que um grupo de micróbios benéficos, parte do fitomicrobioma, não só contribui para a melhoria do rendimento da cultura, mas também aumenta a capacidade da planta de resistir a estresses bióticos / abióticos ( Backer et al., 2018 ; Lyu et al., 2020 ) Membros fitomicrobiomas benéficos, incluindo rizobactérias promotoras de crescimento de plantas (PGPR), aumentam o crescimento das plantas melhorando a absorção de nutrientes, produzindo fitohormônios e liberando antibióticos para controlar o estresse biótico ( Lyu et al., 2020 ; Sindhu et al., 2020 ). A planta hospedeira e seu fitomicrobioma associado são definidos como o holobionte ( Simon et al., 2019 ; Lyu et al., 2021); as oportunidades únicas que residem com micróbios associados a plantas foram reconhecidas por várias décadas. Mais recentemente, o foco dessa relação sinérgica tem mudado para o aspecto da troca de sinal. Os exsudatos da raiz, incluindo ácidos orgânicos, açúcar, vitaminas e outras moléculas, afetam a abundância e o comportamento dos micróbios associados às plantas ( Huang et al., 2019 ). Reciprocamente, o crescimento das plantas hospedeiras depende dos sinais do micróbio para a planta ( Ortíz-Castro et al., 2009 ). Desta forma, a utilização de fitomicrobiomas (inoculação microbiana, aplicação de sinal exógeno) pode ser implantada para atingir o objetivo de estabelecer um sistema de produção agrícola mais sustentável e resiliente sem aplicação adicional de fertilização química.

Este trabalho tem como objetivo compreender as interações micróbio-micróbio e planta-micróbio, incluindo aquelas mediadas por troca de sinal, e estimar o papel dos micróbios benéficos, especialmente PGPR, como uma abordagem sustentável para melhorar a produção agrícola. A necessidade de desenvolvimento de uma formulação geral desta tecnologia para aplicação global contra os desafios associados às mudanças climáticas também é abordada.

PGPR - Uma abordagem alternativa para a produção agrícola sustentável

Os ganhos na produção global de alimentos no século 20 após a revolução verde foram baseados principalmente em duas áreas gerais de avanço: insumos químicos (fertilizantes e pesticidas comerciais) e modificações genéticas por meio de reprodução direcionada e manipulação de genes. No entanto, o uso contínuo de fertilizantes químicos e pesticidas e seus efeitos adversos subsequentes no meio ambiente mudaram o pensamento sobre isso. Os cientistas estão abordando diferentes técnicas que poderiam aumentar de forma sustentável a produção agrícola, incluindo a utilização de membros do fitomicrobioma, que agora está sendo reconhecida como uma revolução verde "fresca" ( Lyu et al., 2020) A aplicação de micróbios benéficos em culturas alimentares tem sido estudada extensivamente, no entanto, sua implementação no campo é muito limitada. A incorporação de membros de fitomicrobiomas em sistemas agrícolas como uma abordagem sustentável para o gerenciamento de doenças e suplementos nutricionais poderia reduzir os efeitos negativos associados à aplicação excessiva de insumos químicos (fertilizantes e pesticidas) ( Antar et al., 2021b ). Além disso, os membros do fitmicrobioma têm sido empregados como uma estratégia eficaz para mitigar certos estresses bióticos e abióticos que podem afetar o crescimento e a produção da cultura ( Khan et al., 2020 ).

Fixação de nitrogênio

O nitrogênio (N) é um dos nutrientes minerais mais importantes para as plantas, pois é parte integrante da maioria dos processos fisiológicos da planta, incluindo fotossíntese e síntese de proteínas ( Alori et al., 2017) O nitrogênio, na forma de dinitrogênio, constitui 79% da atmosfera terrestre, porém, devido à sua ligação covalente tripla, possui um nível de reatividade muito baixo, não podendo ser utilizado diretamente pelas plantas. Os fertilizantes nitrogenados, como a forma mais eficiente de suplementação de nitrogênio, tornaram-se parte fundamental de nossa produção de safras e sistemas agrícolas, porém seu uso excessivo contínuo e ineficaz está contribuindo direta ou indiretamente para as mudanças climáticas ao contaminar o meio ambiente por meio da eutrofização, letal emissões para a atmosfera ou deposição tóxica nas águas subterrâneas e outras massas de água. Estima-se que apenas cerca de 50% do nitrogênio adicionado é recuperado por sistemas de cultivo (Bouchet et al., 2016), no entanto, os restantes 50% indisponíveis permanecem no solo como complexos orgânicos (~ 98% do nitrogênio total do solo) ou escapam por volatilização, lixiviação e escoamento. Embora o CO 2 seja considerado o principal culpado pelas mudanças climáticas, o óxido nitroso (N 2 O); sendo 265 vezes mais eficaz no aprisionamento de calor do que o CO 2 ( Pep, 2019 ), também é um contribuidor muito importante. Portanto, devem ser consideradas alternativas que possam aumentar de forma sustentável a eficiência do uso de nitrogênio (NUE) ou, pelo menos, reduzir as entradas de fertilizantes até certo ponto. Os membros do fitomicrobioma, talvez não todos, têm a capacidade de reduzir substancialmente a necessidade de suplementos de nitrogênio do solo, seja fixando o nitrogênio atmosférico diretamente através de leguminosas.interação do rizóbio ou indiretamente, auxiliando os fixadores de nitrogênio por meio de suas secreções ( Naamala e Smith, 2020 ). Os fixadores de nitrogênio são basicamente classificados em dois grupos principais; os simbiontes e os fixadores de nitrogênio de vida livre, exclusivamente com base no tipo de associação desenvolvida com as plantas. Os fixadores de azoto simbióticas que incluem géneros, tais como: Rhizobium, Sinorhizobium, Azoarcus, Mesorhizobium, Frankia, Allorhizobium, Bradyrhizobium, Burkholderia, Azorhizobium , e alguns Achromobacter estirpes ( Babalola, 2010 ; . Pérez-Montaño et al, 2014 ; Turan et al. , 2016 ). Os gêneros bacterianos mais notáveis ??de fixadores de nitrogênio de vida livre são:Azoarcus, Herbaspirillum., Gluconacetobacter, Azospirillum e Azotobacter ( Vessey, 2003 ).

Esses microrganismos utilizam uma quantidade substancial de energia para reduzir o nitrogênio atmosférico às formas disponíveis. Para cada mol de nitrogênio fixado, 16 moles de ATP são necessários, e essa energia vem principalmente da oxidação das moléculas orgânicas. Para obter essas moléculas ricas em energia, os fixadores de nitrogênio não fotossintéticos dependem completamente de outros organismos, enquanto os microrganismos fotoautotróficos usam açúcares, produzidos pela fotossíntese. Além dos microrganismos fixadores de nitrogênio associados e simbióticos; o grupo de PGPMs fixadores de nitrogênio mais dominante e extensamente estudado obtém esses compostos de seu hospedeiro em troca do nitrogênio fixado ( Wagner, 2011 ). Total N 2a fixação no mundo é estimada em ~ 175 Tg, dos quais a fixação simbiótica de nitrogênio em leguminosas conta para ~ 80 Tg fixando 20–200 kg de N fixo ha -1 ano -1 , e a outra metade é fixada industrialmente enquanto produz N fertilizantes (~ 88 Tg) ( Hillel, 2008 ). A fixação simbiótica de nitrogênio começa com o crosstalk entre as bactérias fixadoras de nitrogênio (por exemplo, rizóbio) e a planta hospedeira (leguminosa) na forma de compostos de sinal, o que acabará por levar à formação de estruturas especializadas (nódulos de raiz) onde o nitrogênio atmosférico é reduzido em formas disponíveis (principalmente NH 3 ) ( Naamala et al., 2016 ). Mais de 70% das leguminosas desenvolvem relações simbióticas com rizóbios e fixam até 200 Kg N ha-1 . As leguminosas geralmente não requerem suplementos de nitrogênio, pois não respondem aos fertilizantes desde que sejam capazes de fixar o nitrogênio atmosférico, por meio de relações simbióticas com micróbios, exceto pela aplicação extensiva de fertilizantes N, que os fazem reduzir ou fechar completamente diminuir sua fixação de nitrogênio porque a exploração do fertilizante fornecido requer menos energia do que a fixação de N 2da atmosfera. Além das leguminosas, vários estudos de PGPRs demonstraram que sua aplicação pode reduzir as taxas de aplicação necessárias de fertilizantes químicos em não leguminosas. Por exemplo, inoculantes PGPR em tomate, juntamente com a aplicação de 75% da taxa de fertilizante N recomendada, resultaram em crescimento de planta, rendimento e absorção de nutrientes semelhantes, em comparação com a taxa de fertilizante recomendada sem inoculação de PGPR, permitindo uma redução de 25% na suplementação de fertilizante químico . Além disso, a co-inoculação de PGPR com FMA reduziu a entrada de fertilizantes em 30%, sem qualquer redução no crescimento ou produtividade da planta ( Adesemoye et al., 2009) Da mesma forma, a aplicação de PGPR com 80% das taxas recomendadas de nitrogênio e fósforo aumentou o rendimento do milho e a produção de biomassa em 11,7 e 17,9%, respectivamente, indicando uma redução de 20% na entrada de nitrogênio e fósforo no fertilizante sem prejudicar o crescimento e a produção de milho ( Sood et al., 2018 ).

Solubilização de Fósforo

Fósforo (P) é o segundo macronutriente mais exigido pelas plantas, depois do nitrogênio (Azziz et al., 2012 ; Tak et al., 2012) O conteúdo total de fósforo no solo foi relatado como entre 0,05 e 0,06%, mas apenas 0,1% disso está disponível para as plantas por causa de sua baixa solubilidade e sua afinidade com a matriz do solo e complexos orgânicos. Tradicionalmente, para lidar com as deficiências de fósforo, os fertilizantes à base de fósforo têm sido adotados com eficácia para recarregar o fósforo do solo, que está imediatamente disponível para as plantas. No entanto, a suplementação de fósforo por meio de fertilizantes comerciais é uma abordagem cara, e o fósforo muitas vezes se torna indisponível para as plantas, pois pode ser facilmente perdido do solo e, em seguida, pode se misturar em cursos de água locais e contaminar ambientes terrestres e aquáticos ( Adesemoye e Kloepper, 2009 ) .

Muitos microrganismos benéficos, incluindo bactérias e fungos que vivem no solo, e aqueles associados às raízes das plantas, são capazes de solubilizar o fósforo do solo de outra forma insolúvel ( Bechtaoui et al., 2020 ). Bactérias solubilizadoras de fósforo (PSB) foram relatadas para reduzir a dosagem necessária de P em 25% ( Sundara et al., 2002 ), e sua influência aumenta quando co-inoculada com outro PGPR ou AMF, como sugerido por uma redução de 50% na suplementação de P (Khan et al., 2009). O principal mecanismo seguido por quase todos os micróbios solubilizadores de fósforo é a produção de metabólitos, principalmente ácidos orgânicos, na forma de ácidos glucônicos e ceto glucônicos, que por meio de seus grupos hidroxila e carboxila quelam os cátions ligados ao fosfato (Bates e Lynch, 2001 ; Vassilev et al., 2006 ; Heydari et al., 2007 ), assim, solubiliza o fósforo insolúvel na solução do solo e o torna acessível para a absorção pelas plantas ( Riaz et al., 2021 ). Existe uma série de bactérias solubilizadoras de fósforo que são capazes de mobilizar formas de fósforo, que são pouco acessíveis. Esses taxa incluem Bacillus circulans, Agrobacterium spp, Pseudomonas spp ( Babalola e Glick, 2012 ), Bacillus ( Raj et al., 2014 ), Rhizobium ( Tajini et al., 2012 ), Paenibacillus ( Bidondo et al., 2011 ),Burkholderia ( Istina et al., 2015 ), Azotobacter ( Kumar et al., 2014 ), Enterobacter e Erwinia ( Chakraborty et al., 2009 ). Da mesma forma, os fungos solubilizantes de fosfato (PSF) mais eficientes são geralmente cepas de Alternaria, Achrothcium, Aspergillus, Cephalosporium, Arthrobotrys, Curvularia, Cladosporium, Rhizopus, Chaetomium, Cunninghamella, Glomus, Helminthosporium, Peninsula, Micromonella, Fusma, Mucothosporium, Mortromonora , Pythium, Pichia fermentans, Populospora, Rhizoctonia, Trichoderma e muitos outros ( Srinivasan et al., 2012 ; Sharma et al., 2013 ).

Solubilização de potássio

Muitos microrganismos, especialmente espécies fúngicas e bacterianas, estão envolvidos em relações íntimas mútuas com plantas e são capazes de solubilizar o potássio (K) no solo ( Gundala et al., 2013 ; Setiawati e Mutmainnah, 2016 ). O primeiro estudo sobre solubilização de potássio ( Muentz, 1890 ) demonstrou o papel dos microrganismos na solubilização de rochas portadoras de potássio. Uma ampla gama de micróbios solubilizadores de K, incluindo Bacillus edaphicus ( Sheng e He, 2006 ) , Bacillus megaterium, Arthrobacter sp . ( Keshavarz Zarjani et al., 2013 ) e Paenibacillus glucanolyticus ( Sangeeth et al., 2012) demonstraram que liberam potássio de formas insolúveis e fixas de minerais K por meio da degradação de minerais de silicato. Estudos realizados sobre os efeitos dos micróbios promotores do crescimento das plantas (PGPM) na promoção do crescimento das plantas revelaram que a promoção do crescimento estava ligada ao aumento da disponibilidade de potássio, relacionado à secreção de ácidos orgânicos pelos microrganismos solubilizadores de K ( Badr et al., 2006 ; Sheng e He, 2006 ). Ácidos orgânicos como oxalato, citrato, acetato, ácido ferúlico e ácido cumarico produzidos por microrganismos presentes no solo aumentam a taxa de dissolução mineral e a produção de prótons por acidificação da rizosfera do solo levando à solubilização do mineral K ( Prajapati e Modi, 2012 ; Setiawati e Mutmainnah, 2016) Assim, a fim de alcançar o desenvolvimento biológico para uma agricultura sustentável, os pesquisadores concluíram que, o uso de PGPM, como bactérias solubilizadoras de potássio (PSB), pode ser um biofertilizante confiável, aumentando a disponibilidade de nutrientes para as plantas e permitindo a redução do uso de fertilizantes químicos ( Vessey, 2003 ; Archana et al., 2012 ; Prajapati et al., 2013 ).

Produção Sideróforo

O ferro é um elemento vital para as plantas e outros organismos fotossintéticos, pois desempenha um papel fundamental como cofator enzimático para vários processos metabólicos, como fotossíntese, síntese de aminoácidos, respiração, fixação de nitrogênio e transporte de oxigênio. O ferro é um dos elementos mais abundantes na crosta terrestre; comumente existe em dois estados de oxidação: Fe 2+ e Fe 3+ ; o último dos quais é muito menos acessível às plantas devido à sua formação de óxidos / hidróxidos de ferro insolúveis ( Zuo e Zhang, 2011) Estudos revelaram que algumas bactérias promotoras de crescimento de plantas (PGPB) sequestram o ferro do solo, liberando compostos de baixo peso molecular (400-1.500 Da). Esses compostos quelantes de ferro, sideróforos, são capazes de se ligar a íons férricos e, por fim, tornar o ferro prontamente disponível para absorção pelas células vegetais ( Dalcorso et al., 2013 ; Saha et al., 2013 ; Goswami et al., 2016 ). Além disso, sideróforos secretados por PGPB têm uma afinidade muito maior para sequestrar ferro do que aqueles produzidos por fungos ou pela própria planta ( Saha et al., 2016 ).

Muitos microrganismos foram isolados e selecionados para avaliar sua capacidade de produzir sideróforos, tanto de ecossistemas marinhos quanto terrestres ( Sandy e Butler, 2009 ; Rezanka et al., 2018 ). Mais de 500 sideróforos terrestres e marinhos, com diferentes estruturas químicas, foram identificados até agora ( Chu et al., 2010 ; Hider e Kong, 2010 ). Estes são classificados em quatro grupos principais: fenolatos, hidroxamatos, pyoverdinas e carboxilatos ( Daly et al., 2017 ). Mais de 90% dos isolados bacterianos produtores de sideróforos pertencem às bactérias gram-negativas; Enterobacter e Pseudomonas dominam; poucos gêneros gram-positivos, como Bacilluse Rhodococcus são capazes de produzir sideróforos - <2% do total ( Tian et al., 2009 ). Do ponto de vista da bioprospecção, estudos sugerem que a maioria das rizobactérias, selecionadas do solo ou dos tecidos das raízes das plantas, têm a capacidade de aumentar o crescimento das plantas por meio da produção de sideróforos se inoculadas em solos com deficiência de ferro ( Tian et al., 2009 ). A produção de sideróforos por micróbios benéficos do solo / planta também é um mecanismo importante em termos de controle biológico, ao competir com os patógenos vegetais por fontes de ferro, resultando na restrição da disponibilidade de ferro para esses patógenos vegetais deletérios ( Shanmugaiah et al., 2015 ).

Solubilização de Zinco

Zinco (Zn) é um micronutriente essencial para a planta, crucial para o crescimento e desenvolvimento da planta, requerido em concentrações mínimas que variam de 5 a 100 mg kg −1 ( Goteti et al., 2013 ). Zn desempenha um papel fundamental no crescimento da planta, pois é um componente essencial dos principais processos fisiológicos da planta, incluindo formação de clorofila e enzimas de ativação envolvidas no metabolismo de auxina e carboidrato, síntese de proteínas, lipídios e ácidos nucleicos ( Krämer e Clemens, 2005 ), e no contexto do desenvolvimento de cenários climáticos, ajuda as plantas a resistir a condições ambientais mais extremas, incluindo secas e extremos de temperatura ( Umair Hassan et al., 2020) No entanto, o zinco na maioria dos solos agrícolas é deficiente ou existe em formas fixas no solo, tornando-o indisponível para as plantas ( Sadeghzadeh, 2013 ). Conforme relatado pela Food and Agricultural Organization (FAO), mais de 50% dos solos ao redor do mundo são deficientes em zinco ( FAO, 2002 ), principalmente devido à associação de Zn com formas minerais de ocorrência natural, como zincita (ZnO), esfalerita ( ZnFe), smithsonita (ZnCO3), silicatos de zinco (ZnSiO3), willemita (ZnSiO4) e sulfeto de zinco (ZnS) ( Saravanan et al., 2011 ) que geralmente não estão disponíveis para absorção pelas plantas.

Uma maneira de aliviar a deficiência de Zn é a aplicação de fertilizantes inorgânicos, embora isso acarrete um grau de danos ambientais e, como indicado, muitos deles se tornam indisponíveis para as plantas. Talvez uma estratégia melhor para superar esse problema seja o uso de rizobactérias promotoras de crescimento de plantas (PGPR), que são conhecidas por seu papel na solubilização de minerais contendo cátions de ocorrência natural. PGPR, demonstrou solubilizar formas indisponíveis de zinco por meio de quelação, mecanismos de reação de troca, processos de acidificação e dissolução, secretando ácidos orgânicos para o solo ( Hussain et al., 2015 ). Subramanian et al. (2009)relataram que tanto bactérias quanto fungos aumentam a disponibilidade de nutrientes de Zn na rizosfera ao solubilizar as formas indisponíveis de zinco. Uma série de estudos demonstra claramente que a inoculação de Zn que mobiliza PGPR aumenta significativamente o rendimento das safras de cereais, incluindo, mas não se limitando a, milho ( Goteti et al., 2013 ), trigo ( Kutman et al., 2010 ; Ullah et al., 2015 ; Kamran et al., 2017 ) e arroz ( Tariq et al., 2007 ; Vaid et al., 2014 ).

À medida que a demanda global por alimentos aumenta, devido aos crescentes requisitos de safras básicas para alimentar a população em crescimento dramático, uma demanda crescente por pesticidas e fertilizantes sintéticos é necessária para aumentar a produtividade das safras, mas isso tem o potencial de levar a sérios problemas ambientais. Embora possamos não ser capazes de substituir fertilizantes minerais por biofertilizantes neste momento, pelo menos garantimos uma redução significativa nos insumos químicos e insustentáveis ??ao incorporar micróbios benéficos à produção agrícola, contribuindo assim para a mitigação das mudanças climáticas.

Produção de fitohormônios por PGPR e Fitossanidade

Micróbios associados à raiz, incluindo bactérias simbióticas ou endofíticas, desempenham um grande papel na produção de hormônios de crescimento de plantas (fitohormônios) que influenciam a germinação de sementes, desenvolvimento de sistemas radiculares para melhor absorção de nutrientes, desenvolvimento / elaboração de tecido vascular, alongamento de brotos, floração e em geral crescimento da planta ( Sgroy et al., 2009 ; Antar et al., 2021a ). Vários estudos indicam o potencial de aumento da tolerância das plantas ao estresse e promoção do crescimento por meio de hormônios. Estes incluem ácido abscísico no milho ( Sgroy et al., 2009 ), citocininas no trigo ( Kudoyarova et al., 2014 ), auxina no arroz e Lavandula dentado ( Pereira et al., 2016 ; Etesami e Beattie, 2017) e giberelinas em pepino, tomate, rabanete jovem e arroz ( Kang et al., 2014 ). Em plantas, os níveis hormonais podem ser modulados por reguladores de crescimento de plantas produzidos por micróbios, que exercem efeitos próximos aos de aplicações fitohormonais de plantas exógenas ( Egamberdieva, 2009 ; Turan et al., 2014 ). Fitohormônios produzidos por micróbios, como auxinas e citocininas, assemelham-se a fitohormônios sintetizados por plantas e regulam os níveis de hormônios vegetais, influenciando os processos fotossintéticos para promover o crescimento e o desenvolvimento das plantas e ativam as respostas de defesa aos patógenos ( Backer et al., 2018 ).

As auxinas são um importante grupo de hormônios para o crescimento e desenvolvimento das plantas. O ácido indol acético (IAA) é o fitohormônio mais comumente encontrado e fisiologicamente ativo em plantas, ativo na regulação positiva e na regulação negativa da expressão gênica. Meristemas apicais caulinares de plantas produzem IAA na forma de auxinas livres / difusíveis e podem ser encontrados em quase todos os tecidos vegetais ( Maheshwari et al., 2015 ). Foi relatado que mais de 80% das bactérias rizosféricas são capazes de sintetizar e liberar auxinas. A produção de IAA, que é comum entre bactérias rizosféricas, envolve várias vias de biossíntese e é realizada por uma variedade de gêneros bacterianos, incluindo Aeromonas, Azotbacter, Bacillus, Bradyrhizobium, Burkholderia, Enterobacter, Mesorhizobium, Pseudomonas, Rhizobium eSinorhizobium ( Ahmad et al., 2008 ; Celloto et al., 2012 ; Sharma et al., 2016 ; Cakmakci et al., 2020 ). Em alguns casos, uma única cepa bacteriana produz IAA usando mais de uma via. Essas vias de biossíntese podem ser independentes ou dependentes de triptofano, uma molécula precursora importante para IAA ( Kashyap et al., 2019 ), com vias originadas de raízes decompostas ou exsudatos de células bacterianas ( Spaepen et al., 2007 ; Egamberdieva et al., 2017 ).

A capacidade das bactérias benéficas da rizosfera de sintetizar IAA sob condições de estresse salino pode desempenhar um papel crucial no equilíbrio e regulação dos níveis de IAA nas raízes, levando a melhores respostas das plantas ao estresse salino ( Egamberdieva et al., 2015 ). Recentemente, foi relatado que IAA produzido por micróbios pode aumentar a produção de biomassa de raízes e rebentos sob condições de déficit hídrico ( Kumar et al., 2019) Além de IAA, vários processos fisiológicos que regulam o crescimento e o desenvolvimento das plantas podem ser controlados por meio de muitos fitohormônios sintetizados por PGPR, como ácido indol lático (ILA), ácido indol-3-butírico (IBA), ácido indol-3-propiônico (IPA) , ácido indol-3-pirúvico (IPA), ácido 2,4-diclorofenoxiacético (2,4-D) e ácido 2-metil-4-clorofenoxiacético (MCPA) e triptofol (TOL) ( Ijaz et al., 2019 ; Swarnalakshmi et al., 2020 ).

As citocininas são outro grupo de hormônios que influenciam o crescimento e o desenvolvimento das plantas, regulando os processos fisiológicos envolvidos na germinação de sementes, divisão celular, dominância apical, crescimento de raízes e rebentos, produção de flores e frutos, senescência foliar, interações de plantas com patógenos, mobilização e assimilação de nutrientes ( Egamberdieva et al., 2015 ; Akhtar et al., 2020 ). Foi relatado que a citocinina sozinha ou por meio de suas interações com outros fitohormônios, como auxina e ácido abscísico, poderia promover o crescimento de plantas com estresse de sal, aumentando a tolerância ao alterar a expressão gênica ( Kang et al., 2012 ; Kunikowska et al., 2013 ) Como auxinas, PGPR como Arthrobacter, Bacillus, Azospirillum eFoi relatado que as Pseudomonas sintetizam citocininas, causando seus impactos positivos no sistema radicular. PGPR produtores de citocinina não são apenas importantes para promover o crescimento e o desenvolvimento das plantas, mas também são agentes de biocontrole eficazes contra vários patógenos ( Naz et al., 2009 ; Maheshwari et al., 2015 ). Está bem documentado que plantas e microrganismos associados a plantas contêm mais de 30 compostos de citocinina promotores de crescimento liberados em várias concentrações ( Hayat et al., 2012 ; Amara et al., 2015 ).

Nas últimas duas décadas, vários estudos relataram os efeitos da produção de citoquinina PGPR na arquitetura do sistema radicular, no crescimento da planta e na tolerância a estresses bióticos e abióticos, incluindo a seca ( Arkhipova et al., 2007 ; Dodd et al., 2010 ; Egamberdieva et al. ., 2015 ), salinidade ( Naz et al., 2009 ; Zhou et al., 2017 ; Cordero et al., 2018 ), patógenos bacterianos ( Naseem et al., 2014 ; Grosskinsky et al., 2016 ; Spallek et al. , 2018 ; Dermastia, 2019 ), patógenos fúngicos ( Mishra et al., 2018 ; Spallek et al., 2018 ;Vrabka et al., 2019 ) e pragas de insetos ( Giron e Glevarec, 2014 ; Brutting et al., 2018 ; Zhang et al., 2018 ).

Mecanismos Indiretos
Tolerância de cultivo derivado de PGPR contra estresses abióticos

À medida que as condições de mudança climática continuam a se desenvolver, as condições ambientais mais extremas estão se tornando mais frequentes, por exemplo, seca, salinidade, altas e baixas temperaturas, toxicidade de metais pesados ??e deficiência de nutrientes, o que pode causar grandes reduções anuais na produção geral da safra, rendimento e qualidade em todo o mundo ( Acquaah, 2009 ; Awasthi et al., 2014 ; Shrivastava e Kumar, 2015 ; Mishra et al., 2017 ). As mudanças climáticas agravaram a frequência e intensidade dos estresses abióticos, especificamente seca e alta temperatura, causando perdas notáveis ??nas principais espécies de cereais, como trigo, milho e mal ( Lobell e Field, 2007 ; Vogel et al., 2019) Uma recente onda de calor e seca resultaram na redução da produção agrícola, o que causou falta de forragem nos países europeus ( Mazumdaru, 2018 ). Uma coocorrência de diferentes estresses abióticos que afetam as culturas em ambientes de campo é desfavorável para o crescimento, desenvolvimento e produção das plantas ( Mittler, 2006 ). Altos níveis de salinidade do solo e seca, e seus efeitos secundários subsequentes, incluindo estresse osmótico, oxidativo e iônico, são considerados os principais obstáculos à produção agrícola ( Kaushal e Wani, 2016) Quando as plantas encontram condições estressantes, o metabolismo interno é interrompido pela inibição da enzima metabólica, escassez de substrato, excesso de demanda por vários compostos ou uma combinação desses fatores. Portanto, a reconfiguração metabólica é obrigatória para atender aos requisitos de agentes anti-estresse, incluindo solutos, antioxidantes e proteínas compatíveis para resistir a condições desfavoráveis ??( Obata e Fernie, 2012) Avanços em estudos moleculares identificaram vias de transdução de sinal e características de mecanismos subjacentes de respostas de estresse de plantas, destacando várias mudanças físicas, bioquímicas e fisiológicas por cada eliciador de estresse. A implementação de uma estratégia sustentável para melhorar a resistência das plantas contra tais limitações ambientais é de grande importância para garantir e otimizar a produção global de alimentos. Uma das abordagens ecológicas é a aplicação de PGPR e / ou seus subprodutos ( Mayak et al., 2004 ; Bano e Fatima, 2009 ; Piccoli e Bottini, 2013 ; Zafar-Ul-Hye et al., 2014 ; Qin et al., 2016 ; Abd El-Daim et al., 2019 ; Ipek et al., 2019), que pode ajudar de forma sustentável as plantas a resistir às condições ambientais extremas ( Tabela 1 ).

A homeostase dos osmólitos vegetais mediada por PGPR resulta do acúmulo de solutos específicos, incluindo prolina, açúcares, poliaminas, betaínas, álcoois poliídricos e outros aminoácidos, e desempenha um papel importante na retenção do inchaço celular impulsionado pelo turgor para suportar o estresse osmótico resultante da seca e alta níveis de salinidade do solo ( Vurukonda et al., 2016 ). Osmólitos de descarga PGPR, que funcionam em combinação com aqueles produzidos pelas plantas, para manter sinergicamente a saúde das plantas, melhorando o crescimento e desenvolvimento das plantas ( Sandhya et al., 2010 ; Vardharajula et al., 2011) A inoculação de milho com três cepas de PGPR causou aumento no acúmulo de colina e glicina betaína e no conteúdo relativo de água na folha, resultando em resistência e crescimento da planta em condições de seca ( Gou et al., 2015 ). Em outro estudo, a aplicação de uma combinação de PGPR, composto e fertilizante mineral causou níveis mais elevados de açúcar solúvel e teor de prolina, o que aumentou a capacidade de manter a estabilidade da membrana, teor de clorofila e potencial de água no trigo durante condições estressantes ( Kanwal et al. ., 2017 ). Da mesma forma, a maior tolerância das plantas à escassez de água relatada em cultivares de arroz inoculadas com consórcios de PGPR foi associada ao acúmulo de prolina ( Gusain et al., 2015 ).

Tolerância ao estresse biótico de cultura derivada de PGPR

Estresse biótico, como pragas e doenças, é um problema comum na produção agrícola e resulta em perda significativa da safra. Aumentos na temperatura global e mudanças na precipitação, em algumas partes do mundo, devido às mudanças climáticas, levaram a novas pragas e doenças nas culturas ( Naamala e Smith, 2020 ). Ferramentas como biotecnologia e melhoramento de plantas têm sido usadas para lidar com essas pressões. Embora resultados bem-sucedidos tenham sido observados, o melhoramento de plantas é um processo longo e os cultivares desenvolvidos podem sucumbir a novas pragas e doenças. PGPM pode atuar como agentes de biocontrole para proteção de plantas contra vários patógenos, incluindo fungos, bactérias, vírus e insetos ( Mishra et al., 2015 ; Myresiotis et al., 2015 ; Ali et al., 2020) Apresentam diversas vantagens em relação aos pesticidas químicos, entre elas, serem seguros para o homem e o meio ambiente, degradam-se mais facilmente no solo e apresentam menor potencial para resultar no desenvolvimento de resistência nos patógenos ( Berg e Smalla, 2009 ). A literatura anterior indicou o potencial de redução de doenças nas principais culturas, como arroz, trigo e milho, usando sementes tratadas com agentes de biocontrole microbianos ( Heydari et al., 2007 ; Karthiba et al., 2010 ; Senthilraja et al., 2013) PGPM é uma abordagem promissora que pode complementar ou suplementar as práticas de gerenciamento de estresse biótico integrado existentes, como rotação de culturas, uso cauteloso e limitado de produtos químicos, bem como melhoramento de plantas e biotecnologia. A pesquisa mostrou uma série de cepas de PGPM promissoras para uso em biocontrole de patógenos ( Tabela 2 ), algumas das quais já foram comercializadas ( Alizadeh et al., 2013 ; Moussa et al., 2013 ; De Vrieze et al., 2018 ; Zhao et al., 2018 ), como cepas únicas ou como um consórcio. Por exemplo, Trichoderma harzianum Tr6 e Pseudomonas sp. Ps14, aumenta a resistência do pepino a Fusarium oxysporum f. sp.radicis cucumerinum por meio de resistência sistêmica induzida (ISR) ( Alizadeh et al., 2013 ). Foi relatado que Pseudomonas fluorescens e Bacillus subtilis reduzem os efeitos negativos de Fusarium graminearum no trigo ( Moussa et al., 2013 ). Bacillus cepacia mitigou o efeito de Fusarium oxysporum e Fusarium culmorum na batata em condições de armazenamento ( Recep et al., 2009 ). Pseudomonas migulae Pf014 e Bacillus amyloliquefaciens Bs006 foram relatados para mitigar os efeitos de Fusarium oxysporum na groselha-do-cabo (Díaz et al., 2013 ). Bacillus e espécies, como Bacillus subtilis (Sneb 815), Pseudomonas putida (Sneb 821) e Pseudomonas fluorescens foram relatados para afetar o ciclo de crescimento de Meloidogyne incognita ( Zhao et al., 2018 ; Viljoen et al., 2019 ). Um consórcio de Fusarium oxysporum Fo162 e Rhizobium etli induziu resistência sistêmica a Aphis gossypii ( Martinuz et al., 2012 ). Bacillus subtilis retardou o crescimento de Bemisia tabaci em tomateiros.

Acredita-se que os consórcios sejam mais eficazes no controle do estresse biótico ( Alizadeh et al., 2013 ; Zhao et al., 2018 ) do que os inoculantes individuais. Embora isso tenha sido demonstrado em algumas pesquisas, outras mostraram o contrário. Portanto, mais pesquisas são necessárias para se chegar a uma conclusão sólida. No entanto, os consórcios têm algumas vantagens sobre as linhagens simples que podem levar a uma melhor eficiência. Por exemplo, as espécies microbianas podem interagir sinergicamente e conferir benefícios umas às outras ( De Vrieze et al., 2018 ; Zhao et al., 2018 ). Esses benefícios podem incluir a produção de metabólitos secundários, como exopolissacarídeos que podem tornar a cepa não produtora resistente ao estresse ( Mehnaz, 2016), ou a decomposição de substratos em formas que outros membros do consórcio podem usar ( Bender et al., 2016 ). Talvez isso possa explicar por que cepas ineficazes às vezes se tornam eficazes em um consórcio. Por exemplo, em um experimento conduzido por Santhanam et al. (2015) , duas cepas bacterianas com efeitos insignificantes na redução da mortalidade no tabaco devido a patógenos de murcha repentina tornaram-se efetivas após a inclusão em um consórcio com três outras bactérias ( Santhanam et al., 2015 ). No entanto, alguns PGPM podem ser ineficientes em um consórcio, mas eficientes como cepas únicas ( Zhao et al., 2018 ). Em conclusão, nem sempre é verdade que PGPM em um consórcio terá um desempenho melhor do que uma única cepa.

PGPM emprega uma série de mecanismos para mitigar o estresse biótico. Incluem mecanismos diretos como hiperparasitismo e produção de substâncias como antibióticos, que antagonizam o patógeno ( De Vrieze et al., 2018 ), bem como mecanismos indiretos como ISR ( Alizadeh et al., 2013 ; Martínez-Medina et al., 2017 ; Romera et al., 2019 ) e competição por nutrientes e espaço de nicho ( Recep et al., 2009 ; Vanitha e Ramjegathesh, 2014 ; Tripathi et al., 2018 ). ISR permite que toda a planta desenvolva mais resistência aos patógenos. ISR é em grande parte uma via dependente de ácido jasmônico e etileno, que pode funcionar sem a patogênese relacionada (PR ) ( Romera et al., 2019 ), embora a via de sinalização possa ser dependente de PGPM e da espécie de planta hospedeira ( Alizadeh et al., 2013 ). Pode ser induzido pelo fator de transcrição MYB72, hormônios e moléculas de sinal, como auxinas e óxido nítrico ( Zamioudis et al., 2015 ; Martínez-Medina et al., 2017 ; Romera et al., 2019 ). O processo pelo qual PGPM elicia ISR ainda não é totalmente compreendido, embora seja sugerido que compostos orgânicos voláteis e padrões moleculares associados a micróbios (MAMPS) são alguns dos principais eliciadores ( Martínez-Medina et al., 2017 ; Tyagi et al., 2018 ).

A produção de enzimas de defesa, como 1-aminociclopropano1-carboxilato (ACC) desaminase também foi relatada como um mecanismo através do qual PGPM mitiga o estresse biótico ( Toklikishvili et al., 2010 ; Dixit et al., 2016 ). PGPM também pode atrair inimigos naturais do patógeno, controlando indiretamente o estresse biótico ( Schausberger et al., 2012 ; Alizadeh et al., 2013 ; Pangesti et al., 2015 ). Também há incidências em que um agente de biocontrole não teve um efeito significativo na resposta ao estresse biótico, mas aumentou a produtividade da cultura em sua presença. Por exemplo, o aumento da produção, na presença de pulgões, foi observado em plantas de pimentão tratadas com Bacillus subtilis eBacillus amyloliquefaciens ( Herman et al., 2008 ). Isso pode ser particularmente interessante em áreas onde o estresse biótico deixou de responder a outras opções de controle e manejo. Um PGPM pode possuir um ou mais mecanismos de biocontrole. Por exemplo, espécies dos gêneros Bacillus, Pseudomonas, Alcaligenes, Rhizobium, Aeromonas e Streptomyces foram identificadas como agentes de biocontrole e sua capacidade de controlar patógenos de plantas foi bem documentada ( Ahmad et al., 2008 ; Alemu, 2016 ; Das et al., 2017 ; Zachow et al., 2017 ; Abdelmoteleb e González-Mendoza, 2020) Esses agentes de biocontrole produzem compostos biológicos (metabólitos secundários) que possuem efeitos de amplo espectro, que podem causar atividade benéfica contra patógenos de plantas. Entre eles, o cianeto de hidrogênio (HCN) produzido por muitos agentes de biocontrole tem atividade contra uma ampla gama de patógenos de plantas. O HCN, às vezes referido como ácido prússico, é um metabólito secundário volátil de amplo espectro produzido por muitas rizobactérias; ele desempenha um papel crucial no controle biológico de muitas bactérias patogênicas no solo. Por exemplo, a supressão da podridão do carvão do girassol e doenças da raiz do tomate causadas por Macrophomina phaseolina e Meloidogyne javanica , respectivamente, foi atribuída à produção de HCN secretado por cepas bacterianas ( Siddiqui et al., 2006 ;Reetha et al., 2014 ). Além disso, Vanitha e Ramjegathesh (2014) observaram a produção de sideróforo, antibiótico e HCN em espécies de Pseudomonas fluorescens que afetaram a proliferação de Macrophomina phaseolina (Tassi) Goid. Acredita-se que a produção de ACC-desaminase seja o mecanismo pelo qual Paenibacillus lentimorbus B-30488 (B-30488) mitiga Scelerotium rolfsii em tomate ( Dixit et al., 2016 ). Estudos recentes mostram que o HCN pode promover o crescimento das plantas, impedindo os patógenos vegetais. O processo de inibição começa na mitocôndria, onde o HCN interrompe o transporte de elétrons para reduzir o suprimento de energia para a célula, levando à morte de organismos patogênicos.

A pesquisa em biocontrole ainda está em andamento e cepas melhores serão descobertas enquanto as existentes podem ser aprimoradas. O uso de compostos microbianos em conjunto com células microbianas ou de forma independente, já é uma área de pesquisa de interesse. Essa pesquisa pode ser capaz de resolver algumas das deficiências associadas ao uso da tecnologia de biocontrole, como inconsistências observadas em condições de campo. Com algumas deficiências do biocontrole abordadas, o fitomicrobioma pode ser um bom recurso para mitigar o estresse biótico, particularmente em meio à ameaça das mudanças climáticas.

Fatores que limitam a estabilidade e desempenho microbiano do solo

À medida que as condições das mudanças climáticas continuam a se desenvolver, prevemos ocorrências mais frequentes de limitação ambiental extrema, tornando a vida estressante para os seres vivos, incluindo micróbios. O papel do fitomicrobioma na promoção do crescimento da planta em condições ambientais ótimas e / ou desafiadoras é considerável. A incorporação de membros do fitomicrobioma em sistemas agrícolas é uma estratégia importante e sustentável de mitigação das mudanças climáticas. No entanto, existem certos fatores que podem limitar substancialmente a eficiência microbiana, particularmente em condições de campo. Os estudos existentes sobre plantas e suas associações com membros de fitomicrobiomas demonstraram uma perspectiva em relação a essas relações, por exemplo, a planta (hospedeiro) e um micróbio associado específico geralmente têm sido o único foco. Raramente consideramos como essa associação é afetada por outros membros da comunidade fitomicrobiana e quais outros fatores precisam ser considerados antes de incorporar técnicas biológicas às condições naturais de crescimento. Nesta seção, discutimos alguns dos principais fatores que podem afetar adversamente a eficiência do PGPR predominantemente quando exposto às condições naturais do solo.

Temperatura do solo

As temperaturas do solo, como consequência do desenvolvimento das condições de mudança do clima, têm continuado gradualmente a aumentar ( Zhang et al., 2019 ) tornando cada vez mais difícil para os seres vivos sobreviverem, incluindo aqueles que vivem em estreita associação com as plantas. Os micróbios, como todas as outras formas de vida, dependem da temperatura ideal para proliferação ideal, diversidade da comunidade e atividades fisiológicas ( Wu et al., 2010 ). Sob temperaturas extremas, ambas as plantas e sua comunidade microbiana associada sofrem de estresse extremo de calor e frio ( Khare e Arora, 2015 ; Zhang et al., 2020 ), que por sua vez, desencadeiam mecanismos de resposta fisiológica ( Ma et al., 2018) para sobreviver a temperaturas não ideais. Talvez, as variações na temperatura e seus efeitos nas interações PGPR-planta possam resultar em resultados positivos ou negativos. O aquecimento do solo aumenta significativamente a respiração microbiana, bem como a taxa de mortalidade ( Wu et al., 2010 ; Schindlbacher et al., 2011 ), resultando na ineficácia potencial do PGPR. Por exemplo, alguns rizóbios são capazes de produzir nódulos enquanto toleram o estresse térmico ( Gray e Smith, 2005 ), no entanto, sua eficiência ainda pode ser afetada por altas temperaturas. As altas temperaturas também estão associadas a reduções nos pelos das raízes das plantas. Como resultado, há uma área de superfície reduzida para interações de microrganismos de plantas no solo.

Alguns PGPR prosperam sob baixas temperaturas e sua capacidade de melhorar o desempenho da planta sob temperaturas frias está sendo mais amplamente explorada ( Pedranzani et al., 2016 ; Liu et al., 2017 ; Ghorbanpour et al., 2018 ), mas a compreensão geral de seu potencial e os mecanismos ainda estão incompletos, devido às variações relacionadas às espécies de plantas das quais o PGPR foi isolado. Estudos têm mostrado que PGPR isolados de áreas de altas temperaturas são mais bem adaptados a altas temperaturas ( Gray e Smith, 2005 ) e vice-versa. Às vezes, os micróbios podem persistir em temperaturas de até 45 ° C ( Ali et al., 2011), mas a funcionalidade como PGPR pode ser perdida, pois pode estar gastando muito de sua energia em resposta ao ambiente externo muito desafiador. Da mesma forma, em baixas temperaturas, as atividades metabólicas das células são reduzidas, levando à inibição das atividades normais, conforme relatado para Bradyrhizobium japonicum a 15 ° C ( Antoun e Prévost, 2005 ). Além disso, baixas temperaturas da rizosfera têm sido relatadas como inibindo a síntese e liberação de compostos de sinalização planta-para-PGPR ( Pan e Smith, 1998 ), o que impede o envolvimento efetivo nos estágios iniciais das associações simbióticas. O fato de que temperaturas mais altas e mais baixas mostraram efeitos sobre a eficácia do PGPR ( Dutta e Podile, 2010 ; Wu et al., 2010) sugere que a temperatura tem impacto substancial na expressão gênica por esses microrganismos. Isso adverte ainda que o PGPR deve ser avaliado quanto à sua adequação a temperaturas específicas do solo, e provavelmente a outros atributos do solo, para atingir os resultados pretendidos após a aplicação, visto que as mudanças climáticas continuam a aumentar a flutuação da temperatura global.

Variação do pH do solo e respostas PGPR

No solo, a variabilidade e disponibilidade de nutrientes para as plantas e micróbios é fortemente afetada pelo pH do solo. O pH é a medida da concentração do cátion hidrogênio na solução coloidal do solo ( Neina, 2019 ), que afeta a maioria das reações químicas no solo. A comunidade microbiana e a dinâmica populacional foram moldadas pela variação do pH do solo. Como resultado, os solos ácidos são dominados por Acidobactérias ( Shen et al., 2013 ), enquanto as Actinobactérias dominam cada vez mais em solos mais alcalinos ( Jeanbille et al., 2016 ). O principal efeito do pH na célula é a interrupção do funcionamento da proteína ( Hyyryläinen et al., 2001 ; Puissant et al., 2019) Uma mudança muito leve no pH interfere na ionização do grupo funcional de aminoácidos e prejudica as ligações de hidrogênio. Isso resulta em uma mudança no enovelamento de proteínas levando à desnaturação e interrupção das atividades enzimáticas ( Booth et al., 2002 ; Puissant et al., 2019 ).

A maioria dos micróbios e plantas rizosféricos compartilham pHs ótimos semelhantes (próximo a 6,0) para crescimento e sobrevivência. Ambientes com pHs mais baixos e mais altos requerem que os micróbios ajustem suas propriedades bioquímicas; atividades que permitem a adaptação a condições de pH mais extremas podem levar a alterações na estrutura da comunidade microbiana ( Roe et al., 1998 ). No entanto, a relação entre esses mecanismos de sobrevivência microbiana e a promoção do crescimento da planta não é bem compreendida e pode resultar em efeitos positivos ou negativos. As principais funções das células, como aquisição de nutrientes, homeostase do pH citoplasmático e proteção do DNA e proteínas, são amplamente afetadas pelo baixo pH ( Booth et al., 2002) Os microrganismos podem produzir um biofilme fino composto de polissacarídeos e proteínas, que protege a célula de alterações no pH ( Wang et al., 2018 ), o que pode levar à redução da eficácia para PGPR.

Fertilidade do solo

A disponibilidade de nutrientes no solo desempenha um papel importante na manutenção da saúde do solo e na sua produtividade. Solos inerentemente menos férteis tendem a ter populações menores de PGPR ( Bhattarai et al., 2015 ) e a introdução de novos micróbios através da inoculação do solo resulta em colonização microbiana pobre da área devido à falta de nutrientes. Portanto, a eficácia do PGPR não depende apenas de menos competição por recursos ( Ashman e Puri, 2013) e níveis mais baixos de efeitos antagônicos de outros micróbios, mas também sobre a disponibilidade de nutrientes no solo; portanto, a rápida colonização da rizosfera, em última análise, beneficia a planta hospedeira. No entanto, uma maior diversidade de taxa microbiana em solos férteis resulta em interações inter e intraespécies mais complexas que permitem a supressão de micróbios antagônicos. Além disso, muitos estudos da simbiose leguminosa-rizóbio indicam que a eficiência do BNF tende a diminuir em solos com altos níveis de N do solo ( Guinet et al., 2018 ; Romanyà e Casals, 2019 ). Isso enfatiza que às vezes a escassez de recursos / estresse gera mais demanda para o PGPR, para aumentar a eficiência no atendimento às plantas.

Especificidade do host e sinais de pré-associação

A interação planta-micróbio é, em muitos casos, ditada pela especificidade do hospedeiro, o que limita a aplicação de amplo espectro de PGPR em muitas espécies de plantas. No solo, onde existem diversos grupos de micróbios, a falta de especificidade resultaria em maior competição entre os táxons microbianos. Plantas hospedeiras - as interações PGPR, em muitos casos, são específicas ( Figueiredo et al., 2010 ), em parte porque seu processo inicial de associação envolve uma conversa cruzada de sinal entre parceiros ( Chagas et al., 2018 ). A sinalização impacta a eficácia do PGPR no solo de duas maneiras principais. Sinalização entre plantas e micróbios ( Kan et al., 2017) é essencial para a eficácia geral de muitos PGPR. Qualquer alteração nos exsudatos produzidos pelas raízes das plantas e moléculas sinalizadoras produzidas por micróbios reduz o reconhecimento de potenciais parceiros simbióticos. Fatores como temperatura da rizosfera, pH do solo e fertilidade são essenciais no crescimento de plantas e micróbios e um desvio das condições ideais pode resultar na produção de exsudatos radiculares alterados e compostos de sinalização. A troca de sinal relacionada à população dentro de taxa bacteriana é denominada quorum sensing (QS) ( Ryan et al., 2015 ; Smith et al., 2015 ; Kan et al., 2017 ; Chagas et al., 2018) O QS molda o comportamento das populações microbianas ao permitir ou restringir as interações. A N-acil homoserina lactona (AHL) foi o primeiro QS identificado em bactérias gram-negativas ( Eberhard et al., 1981 ). O QS tem uma ampla gama de influências nas interações micróbio a micróbio, como o início da virulência e a produção de compostos antimicrobianos ( Clinton e Rumbaugh, 2016 ; Chagas et al., 2018 ). Além disso, o QS está envolvido nas interações planta-micróbio, bem como nas comunicações entre e intraespécies, que têm o potencial de afetar o crescimento e o desenvolvimento da planta ( Clinton e Rumbaugh, 2016 ).

A maior parte dessa associação mutualística limitada entre plantas e seu PGPR reduz a possibilidade de as plantas se beneficiarem de uma ampla gama de micróbios, que são nativos ou novos em um ambiente específico ( Figueiredo et al., 2010 ; Wandrag et al., 2013 ) . Há conhecimento limitado sobre a promiscuidade (capacidade de se associar a uma ampla gama de espécies de plantas) de PGPR, exceto para a simbiose leguminosa-rizóbio ( Keet et al., 2017 ). PGPR promíscuo, como alguns rizóbios, na maioria dos casos tem mostrado resultados inconsistentes em termos de eficácia ( Labuschagne et al., 2010) Devido à especificidade das interações, não é surpreendente descobrir que cepas dentro da mesma espécie de PGPR podem mostrar diferenças em sua eficácia ao interagir com a mesma espécie de planta hospedeira ( Dwivedi et al., 2015 ; Keet et al., 2017 ) .

Biodiversidade Microbiana do Solo; Hostilidade e Antagonismo

Existem muitos desafios associados à introdução de PGPR específicos em um novo ambiente, como a competição e os efeitos antagônicos de micróbios indígenas ( Clinton e Rumbaugh, 2016 ). No solo, a competição é alta devido ao baixo teor de nutrientes e fontes de energia que fornecem apenas cerca de 5% dos nutrientes necessários em comparação com as condições simuladas de laboratório ( Ashman e Puri, 2013 ). Apenas micróbios significativamente competitivos são capazes de sobreviver durante uma competição constante por nutrientes, incluindo carbono e nitrogênio ( Stengel e Gelin, 1998 ). A maioria dos estudos defende a visão de que PGPR, para ser ecologicamente competente, deve ser capaz de colonizar o ambiente da planta, interagindo harmoniosamente com micróbios indígenas, para melhorar o crescimento da planta (Trivedi et al., 2012 ). Portanto, a eficiência do PGPR introduzido depende significativamente da diversidade da população indígena. O PGPR introduzido pode enfrentar efeitos antagônicos dos micróbios nativos do solo. Este é um mecanismo de defesa comum para a maioria dos micróbios, contra micróbios invasores; alguns relatórios indicam que até 90% dos Actinomicetos sp. isoladas da rizosfera mostram esse comportamento contra Bradyrhizobium japonicum ( Pugashetti et al., 1982 ). Além disso, os micróbios do solo podem alterar as características do exsudato das raízes, levando a uma atração pobre ou nenhuma atração do PGPR inoculado, reduzindo a colonização de rizoshpere ( Gupta Sood, 2003 ).

Produtos baseados em PGPR: uma alternativa para contornar fatores que limitam a eficiência de PGPR

Esses compostos à base de micróbios podem ser de tipos diferentes, com distinções químicas específicas. Por exemplo, muitos dos compostos microbianos secretados conhecidos são antibióticos não ribossômicos de amplo espectro, subprodutos metabólicos, ácidos orgânicos, agentes líticos e bacteriocinas.

Os compostos estimuladores do crescimento são geralmente excretados em resposta a estímulos gerados externamente, por exemplo, um sinal recebido da planta hospedeira, indicando deficiência de nutrientes ou outras condições ambientais subótimas e afetando espécies microbianas na rizosfera ( Nazari e Smith, 2020) No entanto, a secreção de certos compostos não requer necessariamente uma condição ambiental específica ou um estímulo externo. Por exemplo, certas cepas bacterianas, quando cultivadas em meios artificiais, produziram compostos e / ou sinais que promovem com sucesso o crescimento da planta, mesmo em condições ambientais extremas de crescimento. Talvez esses compostos à base de micróbios sejam capazes de fornecer benefícios a uma ampla gama de espécies de culturas em comparação com as próprias cepas microbianas, com o benefício de não serem afetados pelas condições ambientais da cultura e sem as especificidades associadas aos micróbios.

No entanto, o isolamento, identificação e eventual comercialização de tais compostos seguem um procedimento bastante técnico e complexo, que começa principalmente pelo isolamento de micróbios “ecto” ou endofíticos associados a plantas, respetivamente, da rizosfera e dos tecidos vegetais, em particular das raízes. Isso poderia ser alcançado por meio de bioprospecção, amostragem de plantas ou solo de uma variedade de habitats, seguida de isolamento microbiano imediato em laboratório. Uma vez rizobabactérias são isolados a partir da planta ou o solo, que pode então ser submetido a in vitroensaios de triagem para avaliar sua capacidade de aumentar o crescimento das plantas e seu possível papel como agentes de biocontrole contra fitopatógenos. As cepas promissoras que mostram estimulação do crescimento da planta ou atividades antagônicas podem então ser rastreadas sob condições ambientais controladas durante o crescimento inicial da planta, onde eventualmente as cepas eficazes são escolhidas e validadas para análise posterior em condições de campo quanto à sua capacidade de aumentar o crescimento da cultura. Após testes repetitivos bem-sucedidos, a maioria das empresas, após formular o produto, tende a comercializar cepas biológicas como biofertilizantes e / ou produtos de biocontrole e, até agora, na América do Norte mais de 33 produtos baseados em PGPR foram registrados para uso comercial ( Nakkeeran et al., 2005) O número de indústrias envolvidas em produtos comerciais de base biológica aumentou drasticamente no século 21, devido à alta demanda por sua aplicação como método de biocontrole e proteção de lavouras. No entanto, considerando a vida útil e o comportamento imprevisível da cepa biológica desejada e, mais importante, os fatores limitantes discutidos acima, os produtores ou distribuidores dão um passo à frente, isolando e identificando os compostos estimuladores do crescimento produzidos por micróbios promotores do crescimento. Assim, após testes de campo bem-sucedidos, as cepas microbianas são posteriormente cultivadas e rastreadas para os compostos estimuladores de crescimento, o que inclui isolamento, identificação e experimentação adicional em safras sob várias condições de crescimento. Para comercializar esses produtos ou disponibilizá-los para usuários locais, esses produtos têm de passar por processos intensivos de verificação e registro estabelecidos pelos departamentos de saúde ou segurança alimentar das regiões em questão, seguindo praticamente o mesmo padrão descrito acima para cepas microbianas. Após a aprovação do governo.

Thuricina 17

A bacteriocina turicina 17, uma bacteriocina da subclasse IId com peso molecular de 3,162 kDa, é um pequeno peptídeo isolado de uma bactéria encontrada no tecido da raiz da soja que possui propriedades inibidoras de cepas microbianas relacionadas. A bactéria foi identificada como Bacillus thuringiensis NEB17, uma bactéria endofítica ( Gray et al., 2006a , b ). Esse tipo de bacteriocina atua como um micróbio-micróbio ou uma molécula sinalizadora de micróbio-planta na rizosfera; ele não apenas dificulta os microorganismos concorrentes que compartilham seu nicho, mas também estende fisicamente o nicho, desencadeando o crescimento da planta, especialmente quando exposto ao estresse abiótico. Essas bacteriocinas beneficiam o crescimento e o desenvolvimento de importantes culturas, como soja, canola e milho (Lee et al., 2009 ; Schwinghamer et al., 2016a , b ; Subramanian et al., 2016 ). Curiosamente, a turicina 17 não tem efeito inibidor contra rizóbios fixadores de nitrogênio simbióticos ou outros membros PGPR ( Gray e Smith, 2005 ). Esta molécula de sinal aumenta o crescimento da planta por meio de mecanismos diretos e indiretos ( Nazari e Smith, 2020 ). Indução de resistência a doenças ( Mabood et al., 2014) e a inibição de patógenos são mecanismos indiretos para a estimulação do crescimento das plantas. Na estimulação direta, a turicina 17 se liga a receptores nas folhas ou raízes, agindo como um sinal de estresse, causando o aumento das vias metabólicas, como aumento nas taxas fotossintéticas. Está bem estabelecido que as plantas aumentam as taxas fotossintéticas sob estresse biótico para compensar os tecidos danificados ( Nowak e Caldwell, 1984 ). Desse modo, a turicina 17 ativou respostas ao estresse sem que um estresse real estivesse necessariamente presente, resultando em um aumento na fotossíntese líquida ( Gray e Smith, 2005 ).

Lipochitooligosachrides

Os lipocitoolicosacarídeos são compostos sinalizadores específicos do hospedeiro, essenciais para o estabelecimento de associações simbióticas leguminosas-rizóbios. A troca de sinal é crucial para facilitar a associação endofítica da planta com membros do fitomicrobioma. Antes de qualquer contato físico, ambos os parceiros começam essa interação mutualística trocando sinais. Na associação legume-rizóbio, os isoflavonóides exsudados das raízes das leguminosas são percebidos pelos rizóbios por meio de um receptor NodD (LysM-RLK), ativando os genes nod. No entanto, sinais químicos distintos são secretados em espécies de leguminosas, e apenas os rizóbios corretos respondem a esse sinal específico. Em resposta aos sinais das plantas, o rizóbio secreta uma combinação de fatores Nod (LCOs) e proteínas efetoras, que são percebidos por receptores específicos do fator Nod (LysM-RLK) em plantas ( Shah e Smith, 2020) O receptor para os lipo-quitooligossacarídeos é uma quinase LysM para as simbioses leguminosa-rizóbio; esse sistema receptor parece ter evoluído inicialmente para a detecção de patógenos há quase 2 bilhões de anos ( Gust et al., 2012 ; Carotenuto et al., 2017 ).

Foi demonstrado que os lipo-quitooligossacarídeos aumentam o crescimento das plantas para uma ampla variedade de espécies de plantas, incluindo Zea mays, Oryza sativa (Poaceae), Beta vulgaris (Chenopodaceae), Glycine max, Phaseolus vulgaris (Fabaceae) e Gossypium hirsutum (Malvaceae) ( Prithiviraj et al., 2003 ), especialmente quando as plantas estão crescendo sob condições estressantes ( Subramanian e Smith, 2015 ; Zipfel e Oldroyd, 2017 ), incluindo a seca ( Hu et al., 2013) e salinidade. Por exemplo, um estudo proteômico em plantas estressadas com sal revelou que os LCOs têm um grande impacto nas proteínas envolvidas nas vias metabólicas do carbono e da energia, indicando um efeito de crescimento promissor e melhorado sob estresse salino ( Subramanian et al., 2016 ). A sinalização desempenha um papel crucial no estabelecimento de associações bem-sucedidas, mas pode ser interrompida por condições ambientais específicas, portanto, a utilização de inoculantes com LCO já presente pode compensar os efeitos limitantes de condições estressantes (por exemplo, seca), conforme determinado por Cerezini et al. (2016) .

Desafios e limitações

Com uma necessidade crescente de aumentar de forma sustentável a produtividade da cultura e combater os efeitos das mudanças climáticas, o fitomicrobioma é uma área de pesquisa promissora ( Kashyap et al., 2018 ). No entanto, para ser ambientalmente eficaz, o uso de micróbios e compostos à base de micróbios deve ser praticado em maior escala. Apesar de conduzir testes bem-sucedidos em laboratórios e / ou em condições de crescimento de plantas controladas, e ter um conhecimento razoável sobre a eficiência microbiana, não tivemos muito sucesso em transferir essas técnicas para o campo. Para preencher essa lacuna substancial, é necessário compreender as inconsistências, incertezas, problemas e desafios que se seguem ao uso de micróbios ou compostos à base de micróbios no campo.

Mentalidade dos Agricultores

Desde 1960, os agroquímicos (fertilizantes e pesticidas) e outras tecnologias agrícolas, que são os principais sustentáculos da revolução verde, têm sido o esteio da produção agrícola. A eficiência e o efeito imediato de fertilizantes químicos e pesticidas desenvolveram uma confiança profundamente enraizada entre os agricultores e produtores, tornando difícil a implementação e / ou substituição de novas técnicas ( Moser et al., 2008) Sem dúvida, a contribuição desses agroinsumos no aumento da produtividade das lavouras é imprescindível, no entanto, o aumento das emissões de GEE de práticas agrícolas insustentáveis ??mudou parte do pensamento em torno disso. Até agora, não introduzimos nenhuma tecnologia que pudesse substituir totalmente fertilizantes e outros insumos químicos, no entanto, técnicas sustentáveis, por exemplo, fertilizantes orgânicos, substâncias húmicas ou produtos de base biológica (micróbios e compostos à base de micróbios) foram desenvolvidos que poderiam, pelo menos até certo ponto, auxiliar no combate às mudanças climáticas, reduzindo o uso de insumos químicos (fertilizantes e pesticidas). Pode ser um desafio transferir essas técnicas; particularmente produtos à base de micróbios, para o campo, pois depende dos agricultores

A primeira coisa que impede os agricultores de adotar técnicas baseadas em micróbios é a falta de evidências práticas de sua eficácia no campo ( Moser et al., 2008) Certamente é difícil para o agricultor adotar tecnologias que não tenham a certeza de serem eficazes, ou desistir de técnicas mais eficientes (agrotóxicos e fertilizantes) com eficácia comprovada há mais de 50 anos. Em segundo lugar, em comparação com cepas de PGPR ou produtos relacionados com PGPR, os agroquímicos em pequenas doses foram considerados mais eficazes e imediatos em termos de disponibilidade de nutrientes e controle de patógenos, limitando ainda mais a probabilidade de adoção de PGPR e produtos de base biológica. Em terceiro lugar, os altos custos fixos de biofertilizantes, biopesticidas e bio-compostos podem representar uma grande desvantagem, levando os potenciais usuários a confiarem nos agroquímicos. Como esses produtos são novos no mercado, seus preços só cairão quando forem distribuídos e / ou produzidos em larga escala.

Além disso, considerando as taxas de “custo para eficiência” dos bioprodutos, os aditivos químicos oferecem melhor eficiência a custos muito mais baixos. Para lidar com essas questões e inconsistências, mais pesquisas devem ser feitas para aumentar a conscientização entre os produtores e atender às suas necessidades específicas. Devemos desenvolver produtos economicamente viáveis ??e fornecer evidências práticas da eficácia do produto. Além disso, há uma necessidade final de educar os agricultores sobre as mudanças climáticas, suas consequências e o papel que os produtos baseados em PGPM podem desempenhar na mitigação das mudanças climáticas.

Especificidade de cultura de micróbios

Um dos maiores desafios do uso de PGPMs é seu comportamento imprevisível no campo em comparação com condições ambientais controladas. É muito difícil prever a reação de um organismo em ambientes naturais, mesmo depois de realizar testes bem-sucedidos e eficazes em laboratórios. Uma das principais razões para isso é a especificidade planta-micróbio ( Mushtaq, 2020 ). No entanto, outro desafio geralmente enfrentado pelos desenvolvedores de PGPR é a colonização de raízes e a viabilidade do inoculante desejado. A fim de povoar um inoculante e obter uma resposta eficaz, o inoculante deve colonizar o hospedeiro em uma determinada densidade populacional ( Mcnear, 2013) No entanto, a especificidade da cultura de PGPR pode ser independente da colonização da raiz. Além da especificidade da cultura, fatores ambientais podem influenciar fortemente a viabilidade e colonização de uma cepa PGPM, por exemplo, tipo de solo, temperatura, umidade e a presença de outras entidades microbianas competitivas na rizosfera. Estes variam de cultura para cultura e de campo para campo ( Saharan e Nehra, 2011 ), tornando difícil e muito mais complexo para os desenvolvedores de PGPR e fornecedores comerciais fornecer inoculantes PGPR separados para diferentes culturas cultivadas em diferentes condições ambientais.

A fim de resolver as inconsistências associadas à especificidade, adaptabilidade e colonização de inoculantes microbianos únicos, inoculantes com duas ou mais espécies microbianas, ou consórcios microbianos, constituem uma abordagem potencial ( Naamala e Smith, 2020 ). Embora os consórcios microbianos tenham suas próprias limitações, se bem formulados, eles podem ser mais promissores do que cepas únicas, interagindo sinergicamente entre si e / ou ajudando outros membros fitomicrobianos benéficos na rizosfera. Isso pode beneficiar indiretamente as plantas hospedeiras por meio da produção de compostos específicos que facilitam a colonização por outros micróbios, ou pode atuar como um composto de sinalização, facilitando ainda mais a associação planta-micróbio ( Bender et al., 2016) Além disso, como a viabilidade das cepas de PGPR varia entre as espécies de cultivo e as condições ambientais, os consórcios microbianos consistindo de dois ou mais membros de diferentes gêneros ou filos com tolerância variável às condições ambientais têm uma melhor chance de sobrevivência e adaptabilidade. No entanto, é muito desafiador ter membros compatíveis em um consórcio. É razoavelmente provável que alguns dos membros produzirão compostos que são letais para outros membros ou podem impedir suas capacidades de promoção de crescimento ( Jha e Saraf, 2015 ).

Considerando as limitações e incertezas associadas ao uso de cepas microbianas, os compostos e / ou produtos microbianos são sugeridos como alternativas adequadas que podem promover o crescimento da cultura de forma sustentável ao contornar com sucesso algumas das limitações ambientais críticas, dificultando a eficiência microbiana. Por exemplo, o uso de compostos microbianos (por exemplo, turicina 17 e lipo-quitooligossacarídeos) tem mostrado efeitos promissores na produção agrícola, mesmo em condições extremas de crescimento ambiental (seca e salinidade) ( Nazari e Smith, 2020) Talvez esses compostos à base de micróbios sejam capazes de fornecer benefícios a uma gama mais ampla de espécies de culturas em comparação com as cepas microbianas, com o benefício de não serem afetados pelas condições ambientais da cultura e sem as especificidades associadas aos micróbios. No entanto, mais experimentos moleculares ainda são necessários para compreender melhor as combinações metabólito-espécie-planta-micróbio e o efeito do curso do tempo da química da rizosfera do hospedeiro após o uso de inoculantes seletivos.

Questões Legais e Regulatórias

Um dos obstáculos para a expansão e produção de produtos à base de micróbios são as políticas de avaliação e teste de risco estabelecidas por todos os países, e às vezes jurisdições subnacionais, para evitar a produção e distribuição de organismos letais / prejudiciais ( Tabassum et al., 2017) Os processos regulatórios para produtos biológicos ou de base biológica seguem um protocolo muito complexo e extenso estabelecido pelas autoridades regulatórias e de saúde de cada país. As restrições mais intensas para o registro de um produto biológico ou de base biológica são o extenso período de tempo, a documentação complexa e as altas taxas associadas a todo o processo de registro do produto. Desde então, o registro e as políticas regulatórias variam de acordo com o país; como cada país, ou em alguns casos, cada sub-jurisdição tem suas próprias regras e normas a serem abordadas a fim de registrar produtos de base biológica, e pode ser muito difícil para as empresas cumprirem os requisitos regulamentares, caso queiram introduzir seu produto em várias regiões ou países. Geralmente, o registro de um produto requer uma aprovação nacional com uma certificação fornecida pela Direcção-Geral da Saúde ou qualquer outra autoridade reguladora interessada. O produto será então submetido a inspeções extensas e críticas e / ou revisões por especialistas, supervisionados pelas autoridades de segurança alimentar e comissões nacionais desse país ou região em particular (Basu et al., 2021 ). Eventualmente, a empresa será notificada com aprovações e certificação, o que permitirá aos produtores comercializar seu produto sob as rígidas políticas e instruções da autoridade de certificação. A mudança climática é um problema global e as técnicas sustentáveis ??que poderiam contribuir para mitigar a mudança climática deveriam ter políticas regulatórias e de registro mais simples. Além disso, os países devem ser flexíveis ou, pelo menos, desenvolver políticas menos complexas para registrar e transportar tecnologias microbianas nativas e importadas. Isso pode ajudar as empresas ou desenvolvedores de PGPR a expandir e distribuir de forma viável as técnicas baseadas em PGPR dentro e fora do país de origem.

Conclusões

O crescimento da população humana está causando a demanda de maior produção de alimentos, mas sob condições de intensificação das mudanças climáticas e uma base finita de terras agrícolas. Até agora, a aplicação de produtos químicos (por exemplo, fertilização e pesticidas) e técnicas moleculares (por exemplo, modificação do gene) têm sido usados ??para enfrentar esse desafio. Como uma abordagem agrícola mais sustentável, PGPR que estabelece regularmente interações mutualísticas com plantas hospedeiras relacionadas à absorção de nutrientes (fixação de N, solubilização de P e K e produção de sideróforos), aumento da resistência ao estresse (abiótico e biótico), regulação do desenvolvimento da planta e fisiologia por meio de sinal produção de compostos, incluindo fitormônios e compostos de sinalização interorganismos específicos. De forma semelhante, exsudatos radiculares, secretado por plantas hospedeiras na rizosfera como um recurso de carbono reduzido para membros do fitomicrobioma, ajuda a fornecer um habitat estável para o crescimento de micróbios. Assim, a aplicação de PGPR é um mecanismo disponível e subexplorado para aumentar o rendimento e melhorar a resiliência das plantas agrícolas às várias condições que desafiam o crescimento, o desenvolvimento e o rendimento da cultura. No entanto, as condições ambientais, como temperatura do solo, pH e fertilidade do solo, não afetam apenas o desenvolvimento das plantas, mas também influenciam a eficiência do PGPR, que por sua vez altera a capacidade das plantas cultivadas de produzirem biomassa e materiais alimentares devido às mudanças climáticas extremos ambientais relacionados. a aplicação de PGPR é um mecanismo disponível e subexplorado para aumentar o rendimento e melhorar a resiliência das plantas agrícolas às várias condições que desafiam o crescimento, o desenvolvimento e a produtividade da cultura. No entanto, as condições ambientais, como temperatura do solo, pH e fertilidade do solo, não afetam apenas o desenvolvimento das plantas, mas também influenciam a eficiência do PGPR, que por sua vez altera a capacidade das plantas cultivadas de produzirem biomassa e materiais alimentares sob as mudanças climáticas extremos ambientais relacionados. a aplicação de PGPR é um mecanismo disponível e subexplorado para aumentar o rendimento e melhorar a resiliência das plantas agrícolas às várias condições que desafiam o crescimento, o desenvolvimento e a produtividade da cultura. No entanto, as condições ambientais, como temperatura do solo, pH e fertilidade do solo, não afetam apenas o desenvolvimento das plantas, mas também influenciam a eficiência do PGPR, que por sua vez altera a capacidade das plantas cultivadas de produzirem biomassa e materiais alimentares devido às mudanças climáticas extremos ambientais relacionados.

Por causa dos efeitos benéficos fornecidos pelos membros benéficos do fitomicrobioma, sua utilização e comercialização estão agora sendo consideradas de maneira muito mais ampla. Produtos potenciais, como a aplicação exógena de compostos de sinalização de micróbio a planta (por exemplo, turicina 17 e LCOs) já mostram efeitos positivos no crescimento e desenvolvimento da cultura, e biomassa e produção de alimentos por culturas importantes sob condições específicas de estresse abiótico; frequentemente aqueles associados às mudanças climáticas. No entanto, ainda há trabalho a ser feito para expandir a utilização desses produtos e produtos potenciais em uma ampla gama de culturas, em vez de espécies específicas de culturas. Além disso, ainda não está claro se a biodiversidade da comunidade microbiana associada a plantas será afetada pelo uso desses produtos; ao mesmo tempo, a abundante comunidade de micróbios do solo existente no momento em que as tecnologias PGPR são aplicadas pode afetar o crescimento desses micróbios adicionados e sua capacidade de fornecer efeitos vitais ao ecossistema planta-micróbio-solo. Além disso, <1% do solo e micróbios associados a plantas podem atualmente ser cultivadosin vitro ( Pham e Kim, 2012 ). Já existem relações mútuas e parasitárias entre micróbios e plantas, e assim têm ocorrido por vários bilhões de anos; ainda há muito a ser aprendido e explorado a respeito dessas relações.